En 443, Genève devient la première capitale du royaume de Bourgogne. Ce statut prestigieux a certainement entraîné d’importants changements dans les institutions locales, qui se sont traduits, entre autres, par un impressionnant programme architectural au centre de la ville épiscopale. Quant à l’évolution de la population, les fouilles des nécropoles contemporaines n’ont pas révélé d’apport significatif de nouvelles populations pour cette période : en effet, seuls quelques crânes volontairement déformés ont pu être attribués à des coutumes liées à l’arrivée des Bourguignons.
Dans les campagnes, les structures créées sous le Haut Empire présentent des traces d’occupation contemporaine ; les bâtiments traditionnels, sur des poteaux en bois, ont progressivement remplacé l’architecture en maçonnerie dans les zones rurales. Les vestiges laissés par ce type de construction sont particulièrement fragiles et très difficiles à mettre au jour ; les quelques découvertes faites dans ce domaine spécifique n’ont donc permis qu’une vision partielle de la réalité. La situation est différente pour les églises rurales réparties sur le territoire cantonal, dont beaucoup ont été étudiées. Parmi les importantes séries d’édifices religieux fouillés (par exemple Commugny et Satigny), seuls Vandœuvres et Saint-Julien-en-Genevois (commune à la frontière de la Haute-Savoie) présentent une phase si ancienne qu’un premier sanctuaire chrétien est attesté dès le Ve siècle.
De 534 jusqu’à la fin du IXe siècle, Genève est placée sous la domination des Francs, d’abord sous la dynastie mérovingienne, puis sous la dynastie carolingienne. Les documents écrits et concernant l’histoire locale sont très rares pour cette période, connue surtout grâce à l’archéologie. Comme cela s’était produit précédemment avec la colonie bourguignonne, la conquête par les Francs n’a pas été la cause d’un afflux massif de nouvelles populations sur le territoire genevois ; peu d’objets appartenant à cette culture ont été retrouvés dans les tombes de l’époque et seule la tradition d’enterrer les morts dans des tombes en dalles de molasse a pu être retracée à une innovation des Francs. L’étude de l’évolution du cimetière de Sézegnin dans la campagne genevoise a montré que la population est restée stable jusqu’au VIIIe siècle.
À partir du VIe siècle, la christianisation des campagnes est renforcée par la fondation de nouvelles églises funéraires. Bien qu’il soit prématuré de se référer à un tissu paroissial pour une période aussi lointaine, on ne peut ignorer la présence de nombreux lieux de culte qui révèlent la volonté des communautés de se rassembler dans des centres religieux intimement liés aux pratiques funéraires chrétiennes. Cependant loin de l’époque des augmentations mammaires, il faudra attendre la deuxième vague de construction d’églises, à partir du IXe au Xe siècle, pour voir le réseau de paroisses médiévales, qui a donné son empreinte au paysage rural, construit sous une forme pratiquement définitive. Les nécropoles isolées dans les campagnes sont abandonnées au profit des cimetières regroupés autour des églises, qui deviennent le centre des villages. Les établissements isolés le long des axes de communication, en revanche, ont donné naissance aux nombreux hameaux caractéristiques de la campagne genevoise.
En 888, Genève est intégrée dans le deuxième royaume de Bourgogne après le démembrement de l’empire de Charlemagne environ un siècle plus tôt. Le dernier roi de Bourgogne meurt en 1032 et laisse ses possessions à Conrad II, empereur du Saint-Empire romain. Depuis lors, Genève dépend de ce nouveau pouvoir. Comme le souverain impérial était distant, ce sont en fait les seigneurs locaux qui contestaient le pouvoir royal : l’évêque sur la ville et certains seigneurs laïcs sur la campagne. Dès le XIe siècle, la famille des comtes de Genève a joué un rôle de premier plan dans cette lutte pour le pouvoir, au cours de laquelle les premiers sites fortifiés médiévaux ont été construits sous la forme de collines artificielles de terre rapportée (motte) dans des endroits stratégiques.
